Les plus anciens bâtiments de l'Agora d'Athènes sont construits au 6ème siècle av. J.-C. À cette époque, la place comporte des logements privés auxquels s'ajoutent des temples dédiés à Zeus, à Héphaïstos et à Apollon. Pisistrate, qui prend le pouvoir vers 560 avant J.-C., donne l'ordre de détruire toutes les habitations, afin de faire de l'Agora le centre du pouvoir athénien. L'Agora ne redeviendra un lieu de résidence que pendant les périodes byzantine et romaine.
L'Agora de la période dite classique (4ème et 5ème siècle av. J.-C.) est composée d'une vingtaine de structures différentes. Celles-ci se divisent en trois catégories bien distinctes : les édifices à vocation religieuse, comme l'Autel des Douze Dieux, les édifices à vocation administrative et ceux à vocation juridique dont l'Héliée (le tribunal du peuple).
Au 2ème siècle av. J.-C., divers monuments sont rajoutés : un temple voué à Arès situé juste au sud de l'Autel des Douze Dieux, l'Odéon d'Agrippa et son gymnase érigé au centre du terrain et la Grande Galerie d'Attale s'étendant le long de sa bordure orientale. Plusieurs autres bâtiments, dont la bibliothèque de Pantainos et le Nympheum (temple consacré aux nymphes) sont installés au sud-est du site.
Le forum romain d'Athènes est implanté ultérieurement, à l'est de l'Agora. Les monuments remarquables en sont la Tour des Vents, le Portail d'Athéna, le Propylée Est (l'entrée orientale du site) et les vespasiennes (latrines).
Les recherches et fouilles archéologiques entreprises sur le site de l'ancienne Agora débutent vers 1859 et sont menées par des archéologues égyptiens. Ces derniers excavent notamment la partie ouest de l'Agora, ainsi que le portique d'Attale.
L'Institut Archéologique Allemand reprend le projet en 1896.
Depuis 1931, les fouilles sont menées par les équipes de l'Ecole Américaine d'Etudes Classiques, devenue responsable du site.
Avec l'avènement du système démocratique, vers 590 av. J.-C., c'est sur l'Agora que se déroulent les réunions publiques et que siège la Cour de Justice. Chaque citoyen qui assiste aux débats peut être d'ailleurs désigné pour faire partie du jury. Temporairement, il s'y tient également un marché à ciel ouvert où se retrouvent les populations des régions avoisinantes.
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