Grégoire IX, aussitôt après la canonisation de Saint-François en juillet 1228, prend la décision de construire un sanctuaire digne d'accueillir les restes du saint, créateur de l'ordre franciscain.
L'édifice est composé de deux parties bien distinctes :
L'église inférieure - Collis inferni - dont la première pierre est posée dès le lendemain de la béatification, est bâtie entre 1228 et 1230, et creusée à même la roche. Le corps du saint y est enseveli en mai 1230.
L'église supérieure - Colle del Paradiso - construite par-dessus la précédente entre 1230 et 1253, est consacrée par le pape Innocent IV dès son achèvement.
L'ensemble est élevé au rang de basilique patriarcale et de chapelle papale par Benoît XIV, en 1754.
L'église inférieure, dévolue au culte de Saint-François d'Assise, est d'une architecture austère propice au recueillement. Elle dispose néanmoins d'un magnifique portail gothique construit en 1271 et d'un somptueux avant-corps de style Renaissance, bâti à la fin du 15e siècle. L'intérieur est composé d'une nef à cinq travées dont les arcs sont soutenus par de robustes colonnes. Les trois travées centrales ouvrent sur une chapelle latérale par un arc en forme d'ogive percé dans la paroi. Une crypte néoclassique, installée sous le maître-autel de l'église, abrite les reliques de Saint-François.
Quant à l'église supérieure, destinée à la prédication populaire, elle dispose d'une façade sobre percée d'un portail gothique à portes jumelles et surmonté par une très belle rosace. À l'intérieur, la nef centrale est divisée par plusieurs travées séparées par des arcs élancés en ogive. L'espace y est plus vaste que dans l'église inférieure, et les hautes fenêtres gothiques confèrent à la salle une luminosité éclatante. De somptueux vitraux réalisés par des maîtres allemands, français et italiens au 13e siècle ajoutent une touche fastueuse.
Les deux églises et les deux chapelles - Sainte-Marie Madeleine et Saint-Martin - qui composent la basilique, sont ornées de nombreuses fresques réalisées par Pietro Lorenzetti, Palmerino di Guido, Puerico Capanna et Simone Martini.
Le 16 septembre 1997, un tremblement de terre d'une magnitude de 5,5 sur l'échelle de Richter entraîne l'effondrement d'une partie de la voûte de l'église supérieure. Quatre personnes périssent lors de l'incident, et 180 m2 de fresques sont détruits. La restauration de l'édifice commence immédiatement après le sinistre et se termine en 1999.
La dédicace - cérémonie religieuse en l'honneur du saint patron - se fête dans la basilique tous les 24 mai.
La plus remarquable des fresques est sans doute celle de Giotto, composée de 28 tableaux dépeignant la vie du saint.
Un énorme crucifix peint - ?uvre de Giunta Pisano - peut également être admiré dans la basilique.
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