A l'origine, le bâtiment est nommé Centre Culturel National.
Conçus en 1959 par l'architecte Edward Durrell Stone, les plans de l'édifice sont approuvés par le Comité des Beaux-Arts, la Commission Nationale de la Planification de la Capitale et le Service des Parcs Nationaux américains. Les auditoriums et leur acoustique sont étudiés par Cyril M. Harris.
Le centre est construit par l'entreprise John Mc Shain de Philadelphie. Des dons provenant de notables américains, de diverses fondations mais aussi de nombreux pays, contribuent à sa réalisation. Le chef d'Etat américain Lyndon B. Johnson assiste à l'excavation des fondations du bâtiment le 2 décembre 1964.
Le Centre Culturel National est finalement renommé Centre Kennedy en 1964, après l'assassinat du mythique Président.
L'édifice est inauguré le 8 septembre 1971.
La structure mesure 30,48 mètres de haut, 192,024 mètres de long et 91,44 mètres de large. Une grande salle de 182,88 mètres sur 19,2 mètres est aménagée dans le Centre et son plancher est couvert de tapis rouge. Le Hall des Etats et celui des Nations forment chacun un corridor de 76,2 mètres de long et de 19,2 mètres de haut.
Le Centre comprend trois théâtres principaux : l'Opera House (2 300 places), le Concert Hall (2 442 places) et l'Eisenhower Theater (1 100 places), mais aussi d'autres théâtres de tailles moins importantes : le Family Theater (324 places), le Terrace Theater (513 places), le Theater Lab (399 places), le Millenium Stage et le KC Jazz Club.
L'idée de créer un Centre Culturel National émane d'Eleanor Roosevelt qui, en 1933, veut trouver une solution pérenne à la situation critique des acteurs chômeurs durant la Grande Dépression. Le projet est mis en veille jusqu'en 1950, année durant laquelle le représentant de New York, Arthur G. Klein, présente un projet de loi autorisant le financement de l'édification d'un building monumental réservé à l'art et au théâtre sur Capitol Hill, près de la Cour Suprême.
Après des débats houleux au sein du Congrès, la loi est finalement promulguée par le Président Dwight D. Eisenhower le 4 septembre 1958.
Edward Durell Stone est mandaté pour concevoir les plans du futur centre. Le budget initial envisagé pour la construction du centre est d'environ 30 millions de dollars, mais Stone affirme qu'il faut plus du double pour bâtir l'édifice. Une levée de fonds est alors mise en ?uvre pour récolter les fonds nécessaires à l'exécution du projet.
Cette première tentative est un échec, car en 1962 la commission préparatoire ne réussit à réunir qu'un peu plus de 13 millions de dollars. Le Congrès accorde alors un budget de 43 millions de dollars pour mener à bien la construction du bâtiment et, les donations aidant, les fonds recherchés sont enfin collectés.
Le Centre Kennedy est aujourd'hui dirigé par Michael Kaiser qui a notamment été à la tête du Royal Opera House de Covent Garden à Londres et de l'American Ballet Theatre. Il est également administré par un bureau de la Smithsonian Institution et reçoit chaque année un financement fédéral pour assurer son fonctionnement et son entretien.
Depuis 1978, le Conseil d'Administration du Centre décerne le Kennedy Center Honors. Chaque année, cinq artistes ou groupes reçoivent cette récompense pour avoir contribué au rayonnement de la culture américaine durant leur carrière.
18 chandeliers en cristal massif ornent la salle principale du Centre Kennedy.
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