La création du Musée National de l'Air et de l'Espace est décrétée par un acte du Congrès américain en date du 12 août 1946. Le site dévolu à sa construction se trouvant près du Capitole, les responsables de la Smithsonian Institution se décident pour un bâtiment d'une conception originale, mais ne faisant pas de l'ombre à son illustre voisin. Les plans du Musée sont dessinés par Gyo Obata et les travaux réalisés par la Gilbane Building Company.
L'édifice est inauguré le 1er juillet 1976.
Le Musée comporte une annexe sise à proximité de l'aéroport de Dulles, toujours à Washington D.C. Sa construction est rendue possible par un don de 65 millions de dollars offert par le magnat de la finance Steven F. Udvar-Hazy. L'annexe ouvre officiellement ses portes le 15 décembre 2003.
Devant la croissance constante de la collection d'aéronefs et de vaisseaux spatiaux, le Musée décide de transférer une partie de son stock au Paul E. Garber Preservation, Restoration and Storage Facility qui se trouve à Suitland-Silver Hill, dans le Maryland. Le complexe est composé de 32 bâtiments destinés à l'entreposage et à l'entretien des pièces de la collection du Musée. Ouvert en 1952, ce complexe n'est pas ouvert au public.
Le Musée inclut également le Center for Earth and Planetary Studies (CEPS) chargé des recherches géophysiques, et une bibliothèque entièrement consacrée à la recherche scientifique. Ces deux institutions sont installées dans le périmètre du Musée, à Washington D.C.
Gyo Obata conçoit le Musée National de l'Air et de l'Espace dans un style épuré et élégant à base d'acier et de verre. Le complexe est construit dans le périmètre du National Mall de Washington D.C., entre le Musée National des Amérindiens, le Musée Hirshhorn et le Jardin de la Sculpture.
Le Musée comprend plusieurs salles d'exposition, un cinéma IMAX et le Planétarium Albert Einstein. Son vestibule central est appelé le Milestones of Flight et les réalisations marquantes de l'Histoire aérospatiale des États-Unis y sont mises en évidence. On peut y examiner la roquette X-15, une réplique de la sonde spatiale Pionner 10, l'aéronef The Spirit of St Louis, le premier jet américain Bell XP-59, le module de commande d'Apollo 11, le Breitling Orbiter 3, la capsule du Friendship 7, un missile Pershing ainsi qu'un missile SS-20 d'origine soviétique. Les aéronefs et autres artilleries de guerre sont soit accrochés au plafond de l'atrium, soit posés à même son sol.
Plus de 900 aéronefs et 135 vaisseaux spatiaux sont exposés dans l'annexe du Musée, près de l'aéroport de Dulles. Peuvent notamment y être admirés le bombardier B29 Enola Gay - celui qui a largué la première bombe atomique sur Hiroshima (au Japon), un modèle du Concorde d'Air France et un prototype du Boeing 707.
Le Musée est originellement appelé le Musée National de l'Air. Il n'a pris son nom actuel que lors de la période de la course vers l'espace, entre 1950 et 1960. Certaines des pièces de sa collection datent de l'Exposition Centennale de Philadelphie (1876) qui a précédé la réception d'un groupe de cerfs-volants offerts par la commission impériale chinoise. Le moteur à vapeur Stringfellow destiné à équiper les avions de l'époque rejoint la collection en 1889.
Avant la construction du complexe de stockage du Maryland, une partie de la collection du Musée est exposée au Centre des Arts et des Industries ou stockée au Centre de l'Air et de l'Espace, sis dans la cour sud de la Smithsonian Institution. Les missiles et les roquettes sont entreposés à l'extérieur, dans ce qui sera la Rangée des Roquettes.
En 1994, une exposition célébrant le 50e anniversaire du bombardement du Japon crée une vive polémique au sein du Musée. La pièce maîtresse de l'exposition est l'Enola Gay, ainsi que des photographies représentant les victimes japonaises. Quelques membres du Congrès prétendent que cette exposition insulte le courage des aviateurs américains. Finalement, l'exposition est maintenue, mais dans un contexte bien plus modeste.
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